Tolga, kariyerine amatör olarak Trabzon İdmanocağı kulübünde başladı. 1998 yılında Trabzonspor altyapısına girdi. 1998-2003 yılları arasında PAF Takımda oynadıktan sonra 2003 yılında A takıma yükseldi, ancak aynı yıl sezon başında yapılan kamp sonrası PAF Takımı'na geri gönderildi. Trabzonspor'da ilk lig maçına 2 Ekim 2005 tarihli Galatasaray'a karşı çıktı. Bu maçta geçici teknik direktör Orhan Çıkırıkçı tarafından maça ilk 11 de sürülen Tolga, dört gol yedi ve maç 4-1 Galatasaray lehine sonuçlandı.

Galatasaray karşılaşmasından sonra uzun süre forma giyemeyen genç kaleci, 5 Şubat 2006 tarihinde 2-1 Trabzonspor lehine sonuçlanan Ankaragücü maçında tekrar formasına kavuştu. 2006-07 sezonunda Jefferson'dan kaleyi devraldı ve o sezon ligde 18 maça çıktı.

Rüştü Reçber tarafından kendisinin veliahtı olarak gösterilen Tolga, 2008-09 sezonunda Tony Sylva'nın transfer edilmesine karşın lisans sorunu yüzünden sezona birinci kaleci olarak başladı. Fakat 7. haftada 3 gol yediği Galatasaray maçından sonra kaleyi Tony Sylva'ya teslim etmek zorunda kaldı ve daha sonra, hazırlık maçları da dahil, kadroya giremedi. Trabzonspor'un 1. kalecisinin 12 Mart 2011 tarihinde sakatlanmasıyla, ligin geri kalan kısmında Trabzonspor kalesini korudu.

Ayrıca Trabzonspor'un Şampiyonlar Ligi gruplarına kaldığı 2011-2012 sezonunda Inter maçında kaleyi korumuş ve kalesinde başarılı bir performans göstererek haftanın oyuncusu seçilmiştir.

2013-2014 sezonunda, Tolga Zengin annesinin kanser yakalanması ve tedavisini İstanbul'da sürdürmesi sebebiyle Trabzonspor ayrılmaya karar verdi. Trabzonspor Kulübü, Beşiktaş Yönetimi ile görüşen Tolga'ya, 22 Temmuz 2013 tarihinde Beşiktaş ile anlaşmasıyla İstanbul'a transferine onay verdi.

Trabzonspor'a 2 milyon 750 bin Euro bonservis bedeli ödeyen Beşiktaş, milli kaleciye ilk iki yıl için 1 milyon 200 bin, son iki yıl için ise 1 milyon 300 bin Euro ödeyecek. Tolga ayrıca dört yıl boyunca çıkacağı her maç için 12 bin Euro kazanacak.

A Milli Takım formasını ilk kez 12 Nisan 2006 tarihinde Azerbaycan ile oynanan ve 1-1 biten dostluk maçında giydi. Tolga, Fatih Terim tarafından Rüştü ve Volkan'ın ardından üçüncü kaleci olarak 2008 Avrupa Futbol Şampiyonası kadrosuna çağrıldı ve turnuvanın yarı final maçında Almanya ile oynanan maçta sakat ve cezalı futbolcuların çokluğu nedeniyle teknik heyetin onu forvette ya da başka bir mevkiide oynatacağı gibi haberler ve dedikodular çıksa da bu sade bir espriden öteye gidemedi.