Türkiye Cumhuriyeti'nin ilk cumhurbaşkanı Mustafa Kemal Atatürk için İstanbul Belediyesi`nce 1935`te mimar Seyfi Arkan'a projelendirilen köşk, yazlık bir konut olarak yapılmış ve aynı yıl 14 Ağustos tarihinde kullanıma açılmıştır.

Köşk, karadan 70 metre uzaklıkta deniz tabanına dikilen kazıklar üstüne inşa edilmiş olup, ahşap bir iskele yolla karaya bağlanmaktadır. Bünyesinde kabul salonu, yatak odaları, banyo ve kütüphane vardır.[2] Köşk ilk yapıldığı dönemlerde Atatürk'ün girişimiyle yakın çevrede bulunan ve içinde metruk Ayastefanos Manastırı'nın yıkıntılarının bulunduğu çayırda, köşke bahçe olarak bir koru oluşturulmuştur. Bu koru, bugün Florya Atatürk Ormanı adıyla anılmakta ve halka açık park olarak kullanılmaktadır.[2] Köşk, Türk mimari tarihinde, erken cumhuriyet dönemi mimarisinin simge eserlerinden biri olarak değerlendirilmektedir.

Dolmabahçe Sarayı'nda kaldığı dönemlerde sık sık motorla köşke gelen Atatürk, halkla birlikte denize girmiştir. Atatürk, üç yıl boyunca belirli aralıklarla köşkü yazlık çalışma ofisi kullanmış, son ziyaretini ölümünden birkaç ay önce, 28 Mayıs 1938 tarihinde gerçekleştirmiştir.

Atatürk'ün ölümünden sonra göreve gelen cumhurbaşkanlarından İsmet İnönü, Celal Bayar, Cemal Gürsel, Cevdet Sunay ve Fahri Korutürk de köşkü yazlık olarak kullanmıştır. Daha sonra bölgenin eski ışıltısını yitirmesi ve denizsuyu kalitesinin düşmesi gibi nedenlerle köşk daha az kullanılır hâle gelmiştir. 6 Eylül 1988 tarihinde TBMM Millî Saraylar Daire Başkanlığı'nın yönetimine giren köşk onarılarak müze hâline getirilmiş içinde "Atatürk İstanbul'da" konulu sürekli bir fotoğraf sergisi oluşturulmuştur. Köşkün bir bölümünde de Atatürk ile ilgili çeşitli yayınlar tanıtılıp satılmaktadır. Köşkün kimi bölümleri TBMM mensuplarına hizmet vermesi düşünülerek sosyal tesis olarak ayrılmıştır.